Prevalencia y factores asociados a la parasitosis gastrointestinal bovina en el municipio de Mapastepec, Chiapas

Introducción

La nematodosis gastrointestinal en los bovinos es una enfermedad multi-etiológica causada por diferentes géneros de parásitos como: Trichostrongylus spp., Haemonchus spp., Ostertagia spp., Cooperia spp., Trichuris spp., Chabertia spp y Strongylus spp., que son gusanos que habitan en el tracto digestivo y se caracterizan por presentar los siguientes signos clínicos: inapetencia, anemia, edemas, diarreas, disminución de la producción e incluso la muerte del animal. Cabe señalar, que la frecuencia de estos parásitos depende de diversos factores como: el clima, sistema de manejo, edad, raza y el estado nutricional (Angulo, 2005; Quiroz, 2011).

En México el impacto económico por la presencia de nematodos gastrointestinales en bovinos, ha alcanzado pérdidas económicas de hasta $445.10 millones de dólares (Reyes-Guerrero et al., 2021). En este sentido, la ganadería bovina en Chiapas se desarrolla en el 83.4% del territorio y considerando que los bovinos son una de las especies animales con mayor susceptibilidad a los parásitos gastrointestinales, resulta de importancia el estudio de la parasitosis en este municipio debido a que esta enfermedad podría causar grandes pérdidas económicas (González y Santiz, 2010; CEIEG, 2018).

Actualmente, la parasitosis gastrointestinal en bovinos es uno de los principales problemas de salud animal en el país. Por ello, es necesario realizar programas de medicina preventiva que controlen estos padecimientos que repercuten en la eficiencia productiva del hato pecuario. Por lo tanto, es relevante la recopilación de esta información en el estado, principalmente en el municipio de Mapastepec, Chiapas donde la ganadería es la principal actividad socioeconómica, por lo que se debe conocer cuál es el grado de infestación de estos parásitos en los bovinos.

Por lo anterior, el objetivo del presente estudio fue determinar la prevalencia y los factores asociados a la nematodosis gastrointestinal en el ganado bovino del municipio de Mapastepec, Chiapas.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

En este trabajo de investigación se realizó en el municipio de Mapastepec, Chiapas, ubicado en la región IX, conocida como Istmo - Costa, en el sur de Chiapas, México. La superficie total de este municipio es de 1,085.60 Km², presenta un clima cálido y húmedo de enero a septiembre y semicálido de octubre a diciembre. La precipitación pluvial ocurre en los meses de septiembre – octubre con un promedio mensual de 450 mm. Su actividad económica está basada en la ganadería bovina extensiva e intensiva, hace exportación a gran escala de ganado bovino, la cual genera importantes ingresos al municipio, entre otras actividades (Cardoso-Vázquez et al., 2006; Becerra, 2009; INEGI, 2010). 

Esta investigación fue de tipo descriptivo - transversal para analizar y describir la prevalencia de los parásitos gastrointestinales tomando en cuenta las variables: raza, edad, sexo y condición corporal.

Se realizó un muestreo coprológico en el municipio de Mapastepec, Chiapas, tomando en cuenta el padrón ganadero nacional, reportado en el año 2021, donde se expone la existencia de 2,290 unidades de producción pecuaria (UPP) con un inventario ganadero de 158,330 cabezas de ganado bovino distribuidos en las diferentes zonas de este municipio.

Para la determinación de las muestras se utilizó un muestreo por conveniencia en 21 UPP que pertenecen a la Asociación Ganadera Local de este municipio y productores cooperantes. Para llevar a cabo la determinación del tamaño de la muestra finita, se utilizó la fórmula descrita por Aguilar (2005). 

n= Tamaño de la muestra
N= 158,330 - tamaño de la población
Z= 1.96 - nivel de confianza
d= 0.05 - nivel de precisión absoluta
p= 0.5 - proporción del fenómeno en estudio en la población 
q= 1 - p - proporción de la población de referencia que no presenta el fenómeno en estudio

Para la obtención del tamaño de la muestra se tomó en cuenta una probabilidad de que ocurra el fenómeno estudiado (p) del 50% con un nivel de confianza (Z) del 95% y nivel de precisión absoluta (d) del 5% (Aguilar, 2005) dando como resultado 383 bovinos. En este sentido, debido a la participación de los productores cooperantes se aumentó el número de las muestras a 420 bovinos de 21 UPP. Para tal efecto, el número de animales que fueron muestreados por rancho fue de 20 bovinos, donde se dividió en tres grupos etarios: jóvenes (35.7%), adultos (24.8%) y viejos (39.5%).

Determinación de la prevalencia

La fórmula de Pinedo (2020) se tomó como referencia para calcular la prevalencia de la parasitosis gastrointestinal.

Criterios de inclusión

Criterios de exclusión

Criterios de eliminación

Aspectos éticos y bioéticos en la investigación animal:

Durante el desarrollo de este trabajo se tomaron en cuenta las consideraciones que marca la legislación y normas en la Ley de Fomento y Sanidad Pecuaria para el Estado de Chiapas, la Norma Oficial Mexicana NOM-062-ZOO-1999. 

Interpretación de los resultados:

Morales et al. (2012) clasifican como el grado de infestación de parásitos gastrointestinales en grandes rumiantes por Huevos Por Gramos de Heces (HPGH):

Análisis estadísticos

Para el cálculo de la significancia estadística se utilizó una tabla de contingencia de 2x2, usando la prueba de Ji Cuadrada (P<0.05). Simultáneamente se calculó la razón de momios con intervalo de confianza de 95%. El análisis bivariado se realizó con el software SPSS IBM Statistics versión 25. (IBM Corp. © Copyright IBM Corporation versión 25.2017).

RESULTADOS

Prevalencia de infestación por parásitos en las UPP de Mapastepec, Chiapas

En la Tabla 1, se presentan los resultados de prevalencia obtenidos con relación a la determinación de nematodos gastrointestinales, donde se muestrearon 420 bovinos, de los cuales, 262 animales (62%) fueron positivos a parásitos gastrointestinales y 158 (38%) animales resultaron negativos.

De los casos positivos a nematodos gastrointestinales por grupo etario, se muestrearon 150 animales jóvenes, de los cuáles el 70.7% (n=106) fueron bovinos positivos y el 29.3% (n=44) fueron casos negativos, mientras que en el grupo de animales adultos se evaluaron a 104 animales, resultando el 56.7% (n=59) de bovinos positivos y el 43.3% (n=45) animales negativos; por último, de 166 animales viejos el 58.4% (n=97) resultaron positivos y 41.6% casos negativos (n=69).

Durante esta investigación se realizó la clasificación de los nematodos gastrointestinales en las 21 UPP evaluadas, donde se detectaron en las 20 UPP los siguientes géneros: Trichostrongylus spp., Ostertagia spp., Cooperia spp y Chabertia spp., siendo estos cuatro géneros de mayor frecuencia (95.2%), el género Haemonchus spp tuvo presencia en las 19 UPP (90.5%) y los de menor frecuencia fueron los géneros; Strongylus spp en 10 UPP (47.6%) y Trichuris spp con seis casos positivos (28.6%).

De acuerdo con la clasificación por grupo etario, en los bovinos jóvenes se detectaron la presencia de siete géneros de parásitos (Figura 2), de las cuales el género Cooperia spp representó la mayor frecuencia (30.55%) y el género Trichuris spp el de menor frecuencia (3.49%) de casos positivos.

En la Figura 3, se observan que el grupo de bovinos adultos presentó infestaciones con los siguientes géneros: Cooperia spp (36%)., Trichostrongylus spp (17%)., Strongylus spp (15%)., Haemonchus spp (13%)., Ostertagia spp (10%)., Chabertia spp (7%) y el género Trichuris spp (2%)., fue el de menor presencia de casos positivos.

Con referencia a los animales viejos se identificaron los siete géneros de nematodos anteriores. Sin embargo, el género Trichostrongylus spp., es el de mayor presencia con un 20.5%, en esta población, por otra parte, el género Trichuris spp., es el de menor frecuencia con 0.3% de casos positivos (Figura 4).

Los resultados obtenidos de acuerdo con el grado de infestación se encontraron que los animales jóvenes (378.3 ± 73.3 HPGH) y adultos (219.5 ± 58.1 HPGH) presentaron un grado de infestación moderada, mientras que los animales viejos (153.6 ± 10.3 HPGH) son casos leves. Por lo consiguiente, el promedio general de la población evaluada manifestó una parasitosis moderada de 250.50 ± 66.69 HPGH.

Con relación al sexo de los animales, se encontró que las 193 hembras evaluadas manifestaron un grado de infestación leve, mientras que en los machos la infestación fue moderada en 69 animales. 

El resultado global de animales positivos fueron 262 a la parasitosis. Sin embargo, al clasificarlo por la condición corporal de 1.0 (n=112) se observó una infestación de 331.7 ± 72.9 HPGH, mientras en la condición corporal de 3.0 fueron 110 animales, donde ambas tuvieron una infestación moderada (212.3 ± 20.5 HPGH) por el contrario, los animales con una condición corporal de 5.0 (n=40) fue leve (182.5 ± 25.0 HPGH) la presencia de parasitosis.

En cuanto a las nueve razas analizadas de los animales muestreados la mayor carga parasitaria fue la raza Brahman (1950 HPGH) con una infestación considerada como alta; en contraste, a la menor carga parasitaria fue la cruza de Cebú x Cebú (62.5 HPGH) con una infestación considerada como leve.

Factores asociados a la parasitosis gastrointestinal en bovinos

En la Tabla 2, se mencionan los factores asociados a la presencia de nematodos gastrointestinales en bovinos. En cuanto a la zona de ubicación Centro - Dulce del municipio de Mapastepec, Chiapas, el género Haemonchus spp reflejó un valor de 0.372 de Razón de Momios (RM), mientras que en la zona Baja - Marítima el género Ascaris spp arrojó un resultado de 0.454 RM (P<0.01). Esto representan una relación notable en ambas variables con estos nematodos gastrointestinales. Por otro lado, el sistema de explotación semi-intensivo se detectó el género Ascaris spp y en el sistema de explotación extensivo fue el género Strongylus spp (P<0.01) con valores de 0.375 RM y 0.305 RM respectivamente.

En cuanto, a la raza o cruza manifestaron una asociación significativa con la presencia de parasitosis reflejándose de la siguiente manera: Cebú x Suizo con la presencia del género Strongylus spp., (2.650 RM) y en el ganado de la raza Simbrah tuvo una relación con los parásitos Trichostrongylus spp (4.299 RM) y Trichuris spp (7.960 RM) (P<0.01). Sin embargo, el ganado encastado entre las razas Cebú x Cebú presentó el género Cooperia spp (0.129 RM)., (P<0.01). Por su parte, la raza Suizo Americano fue la asociación con el nematodo Strongylus spp con un valor de 2.546 RM (P<0.05) y Ascaris spp de 21.500 RM (P<0.01). Por último, la raza del ganado bovino Holando x Cebú manifestó la asociación con el nematodo Haemonchus spp (1.864 RM) (P<0.05). Las razas como Gyr, Guzerat, Brahman, Sardo Negro no presentaron una asociación significativa con la parasitosis gastrointestinal (P>0.05). 

En cuanto a la edad de los animales su relación con el padecimiento de la parasitosis se encuentra que los bovinos jóvenes tuvieron presencia de los siguientes géneros de mayor relevancia como: Trichostrongylus spp (2.070 RM)., Cooperia spp (2.179 RM)., Chabertia spp (2.718 RM)., Trichuris spp (5.743 RM) (P<0.01) y para los nematodos de Ascaris spp (0.232 RM)., Haemonchus spp (1.644 RM) fueron valores menores (P<0.05). El segundo grupo etario fueron animales viejos y se encontró una relación con los siguientes géneros: Cooperia spp (0.449 RM)., Ascaris spp (7.706 RM) (P<0.01) y Trichuris spp (0.134 RM)., Chabertia spp (0.508 RM) (P<0.05). Por lo contrario, los bovinos adultos no presentaron relación con los parásitos detectados (P>0.05).  

P<0.01= Altamente significativo
P<0.05= Significativo
CxS: Cebú x Suizo, HxC: Holando x Cebú, SI: Simbrah, SA: Suizo Americano, CxC: Cebú x Cebú, RM: 

En la Tabla 3, se aprecian los resultados de la parasitosis relacionados a la condición corporal de los animales. Se encontró una asociación con el parásito Strongylus spp con valor de 2.226 RM (P<0.01) en la condición corporal de 1.0 y en el mismo caso para la condición corporal de 3.0 fue el género Strongylus spp reflejó un valor de 0.549 RM (P<0.05). Por lo siguiente, los bovinos con escala de condición corporal de 5.0 no hubo relación significativa con los géneros de los parásitos (P>0.05). De acuerdo con la variable sexo, las hembras se asoció con la manifestación de los siguientes géneros; Cooperia spp tuvo un valor de 0.557 RM (P<0.01), asimismo, que los géneros Ostertagia spp con valor de 0.519 RM y Trichostrongylus spp con 0.542 RM (P<0.05). Sin embargo, los bovinos machos no presentaron asociación con la parasitosis (P>0.05).

Con respecto a los bovinos en convivencia con gallinas de traspatio el género Ascaris spp tuvo un valor de 0.355 RM (P<0.01) y en el caso de los borregos fueron los parásitos Strongylus spp y Chabertia spp con valores de 0.827 RM y 3.174 RM respectivamente (P<0.01). En cuanto a los porcinos se identificaron los siguientes géneros: Ascaris spp (0.057 RM)., Cooperia spp (0.121 RM)., Ostertagia spp (0.124 RM)., Trichostrongylus spp (0.194 RM) (P<0.01) y Chabertia spp (0.162 RM) (P<0.05).

Por último, la variable de suplementación alimenticia por granos (maíz) y pollinaza ambos presentaron una relación con los mismos géneros Ascaris spp teniendo un valor de 0.206 RM (P<0.01), Haemonchus spp con 0.505 RM y Chabertia spp de 0.371 RM (P<0.05), prosiguiendo con la caña de maíz se visualizó el nematodo Chabertia spp (2.217 RM) (P<0.05) y en el ensilado de maíz se apreció el parásito Strongylus spp (0.110 RM) y Ascaris spp (13.500 RM) (P<0.01).

DISCUSIÓN Y CONCLUSIÓN

En el presente estudio se encontró el 62% de casos positivos (n=262) a nematodos gastrointestinales y el 38% de casos negativos (n=158). Los cuales contrastan con los resultados de Marmolejo et al. (2023) en un trabajo realizado en Villaflores, Chiapas quienes muestrearon a 384 bovinos, de los cuales detectaron el 33% de bovinos positivos a parásitos y el 67% de casos negativos a la presencia de nematodos gastrointestinales. No obstante, López y Sánchez (2009) quienes realizaron un estudio de identificación y prevalencia de nematodos gastrointestinales en bovinos del municipio de Pijijiapan, Chiapas, con una población de 120 animales detectaron el 56.66% de casos positivos (n=68) a parásitos gastrointestinales. Los autores Marmolejo et al. (2023) y López y Sánchez (2009) tienen valores inferiores a los casos positivos del presente estudio, respecto a los casos negativos ambos valores son superiores a los de esta investigación, probablemente atribuidos a la población de animales en el lugar de estudio, época del año (junio) y el periodo de la duración de las investigaciones.

Con relación al grado de la parasitosis por grupo etario, en dicho estudio se encontró, el 70.7% en los animales jóvenes de casos positivos a parasitosis (n=106) y en los animales viejos fue el 58.4%, posiblemente representen el grupo etario más susceptibles a este padecimiento (n=97). Estas evidencias contrastan con el autor Marmolejo et al. (2023) donde encontraron resultados para animales jóvenes del 41.61% positivos a nematodos gastrointestinales y viejos fue del 36.11% positivos a parasitosis. Por su parte, el estudio de Cruz (2009) reportó una prevalencia de parasitosis gastrointestinales en bovinos jóvenes del 50% (n=21) y bovinos adultos el 16% (n=7) a nematodos gastrointestinales. Este estudio fue realizado en el municipio de Raudales Malpaso, Chiapas. Ambos resultados ostentan valores por debajo de los encontrados en el presente estudio, posiblemente relacionado con el tamaño de la muestra, época del año (junio) y ubicación del área de estudio.

En el trabajo de investigación se identificaron siete géneros de nematodos gastrointestinales; Trichostrongylus spp., Ostertagia spp., Cooperia spp y Chabertia spp., siendo los de mayor presencia con 95.2% cada uno, Haemonchus spp fue de 90.5% y los de menor presencia fueron Strongylus spp (47.6%) y Trichuris (28.6%). Por su parte, Colina et al. (2013) quienes trabajaron sobre la prevalencia del parasitismo gastrointestinal en el ganado bovino en la Provincia de Chepén – Perú con un clima cálido identificaron Oesophagostomum spp (40.2%), Cooperia spp (32.8%), Haemonchus spp (28.1%), Ostertagia spp, (26%), Trichostrongylus spp (24.3%) y Trichuris (1.8%). Detectándose coincidencia de cinco géneros de nematodos que repercuten en la productividad de la ganadería bovina.

En un estudio realizado por González y Santiz (2010) en Ocotepec, Chiapas, encontraron nueve géneros de nematodos gastrointestinales, coincidiendo con los géneros: Trichuris spp., Cooperia spp., Trichostrongylus spp., Chabertia spp y Haemonchus spp con la presente investigación. Sin embargo, en este estudio el parásito Trichuris spp es el de mayor presencia (60%) y Chabertia spp el de menor (0.77%).

Existen diferencias entre los distintos estudios presentados, debido a la variación del número poblacional de animales muestreados, edad, distintas zonas geográficas que se relacionan con las condiciones climáticas, época del año y por último un desapercibido protocolo de medicina preventiva en cada unidad de producción pecuaria para el control de estos endoparásitos.

En este estudio se detectó que las cruzas del ganado trabajado son: Cebú x Suizo (CxS), Holando x Cebú (HxC), Simbrah (SI), Suizo Americano (SA) y Cebú x Cebú (CxC), se encontraron los géneros: Strongylus spp., Trichostrongylus spp., Trichuris spp., Ascaris spp., Cooperia spp (P<0.01) y Haemonchus spp (P<0.05). En este sentido, Pinedo (2020) al realizar una investigación en el que comparó la carga parasitaria entre las razas:  Girolando, Simmental x Holstein y Brahman, donde solo concordaron con dos géneros de parásitos; Cooperia spp y Trichuris spp no se detectó asociación entre género y raza del ganado bovino (P>0.05). Por su parte, García et al. (2018), al estudiar la prevalencia y factores de riesgo asociados a parásitos gastrointestinales relacionando la parasitosis y las razas del ganado bovino como son: Holstein y Normando, solo coincidieron con los siguientes géneros: Trichuris spp., Chabertia spp (P>0.05) y Ostertagia spp (P<0.01). Existe una relación con los nematodos gastrointestinales, a excepción con las razas que difieren con el estudio realizado, la región, número de población de estudio y la temperatura ambiental.

El factor sexo es uno de los factores que representó una asociación con las hembras bovinas con los siguientes géneros: Trichostrongylus spp., Ostertagia spp (P<0.05) y con los géneros de Cooperia spp y Ascaris spp (P<0.01). En contraste, Cornejo (2019) y Lagos y Lascano (2021) no encontraron ninguna relación significativa entre este factor. Esto puede deberse a la cantidad de animales muestreados en este caso mayor número de hembras que de machos.

De acuerdo con los resultados obtenidos, en esta investigación la variable edad se encontró una relación en los animales jóvenes (0-12 meses) con los parásitos: Trichostrongylus spp., Cooperia spp., Trichuris spp., Chabertia spp (P<0.01) y Haemonchus spp., Ascaris spp (P<0.05), mientras que en los animales viejos (≥ 25 meses) fueron los siguientes géneros: Cooperia spp., Ascaris spp (P<0.01) y Trichuris spp., Chabertia spp (P<0.05).  Pinedo (2020) encontró una relación con la edad en seis grupos de etapas productivas: toro, vaca, vaquilla, torete, ternera y ternero donde si encontraron una asociación con la edad (P<0.002) y engloban la carga parasitaria de los géneros encontrados: Eimeria spp., Monezia sp., Cooperia sp., Trichuris sp., Paramfistomidos y Protozoarios.

Por el contrario, Armijos (2023) realizó una clasificación de la edad: ternero, torete, vaquilla y adulto; sin embargo, no encontraron una asociación con la identificación de los siguientes géneros: Eimeria spp., Haemonchus., Oesophagostomum., Cooperia., Moniezia benedeni y Trichostrongylus spp (P>0.05).

En la presente investigación si se detectó una asociación de algunos parásitos con el factor edad, similares resultados encontró Pinedo (2020) y coinciden en la misma época del año y el muestreo de los animales. Mientras que Armijos (2023) difiere con los resultados de estos trabajos debido a que el diagnóstico de parasitismo fue en clima templado.

En cuanto al factor del sistema de explotación se clasificó en extensivo se detectó el género Strongylus spp y semi-intensivo con el género Ascaris spp (P<0.01). Lagos y Lascano (2021) analizaron el sistema de producción extensivo identificando a los siguientes géneros: Eimeria spp., Haemonchus contortus., Oesophagostomun spp., Ostertagia spp., Taenia spp., Trichuris spp y Trichustrongylus spp donde sí presentó una relación con el sistema de explotación (P<0.01). Definitivamente, el sistema de explotación es un punto crítico en los programas de medicina preventiva y como consecuencia la salud de los animales.

Ludeña (2023) al evaluar la comparación a los sistemas de explotación extensivo e intensivo no detectó ninguna asociación entre las cargas parasitarias de los géneros Entamoeba coli., Ancylostoma spp., Ascaris spp., Trichostrongylus spp., Lagochilascaris spp., Strongyloides spp y Fasciola hepática respecto al sistema de explotación (P>0.05).

De acuerdo con Lagos y Lascano (2021) solo se presentó una relación con el sistema extensivo con la presente investigación ya que ambos coinciden con el clima cálido - húmedo, aunque no tienen los mismos géneros identificados. Mientras que Ludeña (2023) no observó alguna asociación entre este factor, detectando solamente el género Ascaris spp aunque no pertenecen al mismo sistema de explotación de los bovinos.                      

Con respecto al factor de animales en convivencia se encontró una asociación con casos de parásitos con las gallinas de traspatio con el parásito Ascaris spp (P<0.01), borregos con los géneros Strongylus spp y Chabertia spp (P<0.01) y porcinos con los parásitos Trichostrongylus spp., Ostertagia spp., Cooperia spp., Ascaris spp (P<0.01) y Chabertia spp (P<0.05). Al contrario, Cornejo (2019) y Armijos (2023), mencionan que no existe una relación a la presencia de parásitos gastrointestinales. Quizás las diferencias de ambos estudios fueron en que la presente investigación hay una interrelación estrecha en los corrales de manejo, agua, alimentos y espacios de descanso de los animales en las unidades de producción.

REFERENCIAS